Каменный храм был построен в 1710 году на месте бывшей здесь с начала XVIIвека деревянной Алексеевской церкви, сгоревшей при пожаре 1698 года.

В XIXвеке колокольня и трапезная храма подверглись значительной перестройке, но общий вид церкви сохранился.

В 1930 году в бывшей церкви Иоанна Предтечи был открыт антирелигиозный музей, а позднее театр юных зрителей.

В 2006 году церковь вновь стала действующей.

Все стены, своды и оконные откосы сплошь покрыты фресковой росписью, созданной ярославскими мастерами в 1717 году и неудачно поновлявшейся в середине XIXвека. При поновлении были введены не свойственные стенной росписи того времени кричащие тона. Однако грубые краски успели несколько поблекнуть.

На фоне фантастического пейзажа, среди ярких цветов, летающих птиц, пышных дворцовых сооружений полнокровной жизнью живут персонажи фресок. Главный герой фресок – не цвет, а лубок и графика. В них трогательно соединяются примитивизм и виртуозность. «Все действующие лица его [художника] фресок так же бесконечно отважны, как он сам: не стоят, а движутся, не идут, а бегут, скачут, кувыркаются». Так отозвался о фресках церкви Иоанна Предтечи Игорь Грабарь.

В алтарной росписи есть любопытная сценка «Царство антихристово», в одной из фигур которой многие исследователи усматривают черты сходства с Петром I.