Где-то во второй половине XVIвека на пустыре, расположенном на том месте, где ныне раскинулся стадион «Динамо», появился тогда еще не старец Галактион.

Галактион (в миру Гавриил) был сыном боярина Ивана Бельского, убитого Шуйскими в Кирилло-Белозерском монастыре. Уже взрослым он тайно ушел в Вологду и жил здесь как простой мирянин, затем постригся в монашество. Галактион построил на речке Содимке келью и наложил на себя подвиг затворничества в оковах. В 1612 году он предсказал нападение «ляхов и литвы» на Вологду, и предсказание сбылось, причем нападающие так жестоко били и истязали самого Галактиона, что на третий день 77-летний старец скончался.

На месте подвигов Галактиона возникла пустынь, построена деревянная церковь Знамения Пресвятыя Богородицы, затем замененная на каменную. В 1654 году на пожертвования царя Алексея Михайловича был построен соборный храм Сошествия Святого Духа, а пустынь стала называться Святодуховым монастырем. Еще позднее монастырь обнесли каменной стеной с угловыми башнями. Классическая колокольня была построена в 1811 году.

На месте сгоревшей Знаменской церкви в 1860-1867 годах была возведена новая, а собор Сошествия Святого духа в 1871 году был реконструирован.

В монастыре размещалась главная его святыня – рака с мощами преподобного Галактиона. В Знаменской церкви стояло большое распятие, расписанное Платоном Тюриным.

Святодухов монастырь был трехклассным, монахов здесь жило немного, и жили они довольно вольно. Окрестности монастыря служили местом праздничных гуляний вологжан, здесь были пруд, беседка, мостик.

После 1917 года на территории монастыря разместилось НКВД, значительную часть территории занял стадион «Динамо». Здания постепенно разрушались, и сейчас от всего монастыря остался скелет собора, корпус настоятельских и братских келий. От Знаменской церкви не осталось ничего, а остатки каменной стены стояли еще в конце 1960-х годов.