При Иване Грозном на этом месте или поблизости стоял деревянный дворец, в котором царь жил во время своих приездов в Вологду. Согласно писцовой книге, дворец существовал еще в 1624 году.

Церковь Покрова «на Торгу» была построена в 1778-1780 годах вологодским купцом Кириллом Петровичем Поярковым.  

Удачное расположение храма благоприятствовало его процветанию, участок вокруг заселялся именитыми людьми. В приходе церкви «на  Числихе» значились представители родов князей Голицыных, Волхонских, Долгоруковых, Щербатовых, бояр Салтыковых, Измайловых. С XIX века среди прихожан стали преобладать известные купеческие и мещанские фамилии Вологды.

В советское время в помещениях церкви располагались хозяйственные службы педагогического института.

С конца 80-х годов XXвека церковь вновь стала действующей.